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Le Gallerie dell'Accademia furono istituite con lo Statuto napoleonico del 1807 come corredo didattico per l'Accademia delle Belle Arti, trasferita presso il complesso della Carità.
Oltre ai saggi degli Accademici il museo accoglieva anche una collezione di sculture e la raccolta Farsetti di modelli in gesso da statue antiche (da cui derivò la sua denominazione al plurale di 'Gallerie'), che passarono alla scuola dopo la scissione della pinacoteca nel 1878.
La pinacoteca fu subito incrementata con l'arrivo di molti capolavori sottratti alla dispersione delle soppressioni ottocentesche degli enti religiosi e degli uffici pubblici. Fecero il loro ingresso i polittici trecenteschi, le pale d'altare quattro e cinquecentesche di Giovanni Bellini e Cima da Conegliano, i celeberrimi cicli delle scuole di sant'Orsola di Carpaccio, di san Giovanni Evangelista di Gentile Bellini e dei suoi collaboratori, alcuni teleri della decorazione del Tintoretto per la Scuola di san Marco, ulteriormente incrementati dalle collezioni lasciate da privati tra cui molto importanti quelle Molin (1816), Contarini (1838, con varie opere di Giovanni Bellini e sei scenette di vita veneziana di Pietro Longhi), Renier (1850, che includeva il san Girolamo di Piero della Francesca) e infine da notevoli acquisti effettuati dallo Stato, come la Galleria Manfrin (1956, con il san Giorgio di Andrea Mantegna e la vecchia di Giorgione) ed altri realizzati dopo il 1878 (tra cui la Tempesta di Giorgione).
Le opere esposte alle Gallerie illustrano doviziosamente la storia della pittura veneziana e veneta dal XIV al XVIII secolo.
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